O edifício espiral original projetado por Frank Lloyd Wright-relutantemente, uma vez que ele pensava de Nova Iorque era muito overbuilt-tende a ofuscar as coleções dentro. Concebido como uma versão inversa de um templo da Babilônia, o Guggenheim mudou completamente, enviar os visitantes para o piso superior e depois permitindo que eles abrem caminho para baixo ao longo de uma rampa saca-rolhas vai museu. O que eles vêem como eles vão são exposições especiais, como a instalação de 2008 pela Cai Guo-Qiang, que viu os carros suspensos do átrio de um centro de exposições descrito pelo diretor Guggenheim Thomas Krens como um dos "melhores transformações artísticas do espaço Frank Lloyd Wright que já vimos. " Há também salas dedicadas a seleções de coleção eclética da Fundação Guggenheim, incluindo esculturas de Brancusi e Arp e pinturas de Picasso, Pissarro, de Kooning, Klee, e Jeff Koons. Há exposições itinerantes freqüentes, e desde que o museu tem postos avançados em outras cidades como Bilbao e Veneza, peças podem circular a partir de outros locais.